Ya en época Neolítica y durante la Edad del Bronce el término de Aguilafuente estuvo poblado, pues se han encontrado algunos vestigios de ello en el pago de la Cuesta de la Rebilla. De época romana (s.IV) pueden verse los restos de la villa de Santa Lucía, que posteriormente - en época visigoda - sería utilizada como necrópolis (s.VI) con más de doscientas tumbas; en las cuales han aparecido excelentes ejemplos de broches de cinturón y bellas fíbulas (s.VII). En el siglo XI, Aguilafuente como otras villas de su entorno será repoblada, viviendo la época de mayor pujanza en el siglo XV, cuando se convierte en un importante núcleo ganadero, llegándose a celebrar en esta villa varios Consejos Generales de la Mesta. La villa fue visitada por Juan II y por los Reyes Católicos. En la guerra de las Comunidades, Aguilafuente se pone de parte de los Comuneros de Castilla, pasando por venta a ser señorío del duque de Béjar, el cual recibirá el título de marqués de Aguilafuente, conservándose cerca de la iglesia parroquial los restos de su palacio.

Entre los monumentos más importantes de la villa destaca la iglesia mudéjar de san Juan, de una sola nave y fábrica de mampostería, que usa solamente ladrillo en las esquinas, los ventanales y en la bóveda del ábside. En su interior hoy se alberga el Aula Arqueológica, que de forma didáctica nos explica como era la vida en la ya mentada villa romana de Santa Lucia. La iglesia parroquial de Aguilafuente se dedica a Santa María, y en ella veremos vestigios constructivos que van desde el siglo XII al XVIII, De la que fuera primitiva iglesia mudéjar queda su ábside semicircular que está formado por tres galerías de arcos ciegos de ladrillo. La torre construida en mampostería es románica del siglo XIII, y la portada enmarcada por un alfiz, pertenece al gótico flamígero. En su interior se puede admirar el retablo mayor de época barroca realizado a finales del siglo XVII por Bartolomé Bolaños. Mientras que entre las obras de plata destaca la cruz procesional que hizo el platero segoviano Antonio de Oquendo durante el primer tercio del siglo XVI. En esta iglesia de Santa María en 1471 se celebro un sínodo provincial convocado por el obispo don Juan Arias Dávila, cuyas actas fueron publicadas en la imprenta que Juan Parix de Heidelberg estableció en Segovia, y que se conoce como El Sinodal de Aguilafuente, pues fue el primer libro incunable impreso en España y que hoy puede admirarse en el museo de la Catedral de Segovia.

También dentro del casco urbano de Aguilafuente pueden verse excelentes ejemplos de arquitectura civil, como las casas de de los Pérez de la Torre, Ribera, García Valdés, y una curiosa “casa de las conchas”, cuya fachada esta forrada con valvas planas de vieiras. En el edificio modernista del Ayuntamiento también podemos visitar el Museo de Florentino Trapero, artista escultor natural de la villa; y en la ermita del Santo Cristo de la Peña del siglo XVI, su buen retablo barroco donde se acoge la talla policromada del Cristo titular.